创建于皇极天皇3年（644年）的善光寺，草创期的详细资料完全没有任何史籍文献保留，不过根据发掘出来的史书的内容，以及大正13年（1924年）、昭和27年（1952年）曾经在善光寺境内发现白凤文化（7世纪后半到8世纪初期）的瓦片等建材，推估这座寺庙在当时是个颇具规模的寺庙。
善光寺内主要供俸的密佛“善光寺阿弥陀三尊”是日本钦明天皇时代由百济国圣王所呈献，经过多次迂回转折，后来由推古天皇命令本田（本多）善光供奉于现在的长野县饭田市的坐光寺中，之后又迁移到现在的善光寺。根据传闻，善光寺之名也是因为本田善光的名字而来。本尊迁移之后原本在饭田市供奉的寺庙也改名为“元善光寺”，至今依旧存在。
在中世纪以后，善光寺的信徒越来越多，于镰仓时代时有许多模仿善光寺本尊的佛像出现，纷纷在各地以“善光寺”或是“新善光寺”为名建立庙宇。
日本战国时代善光寺平（长野盆地的古称）是武田信玄与上杉谦信互相竞争的主要战场，寺庙因为饱受战乱的摧残而荒废。在那之后出现许多寺庙宝物各地迁移的传说。有人认为当时善光寺因为战祸而烧毁，武田信玄将其本尊移到甲府，并且于现在的甲府市建立“甲斐善光寺”供奉。另有一说，上杉谦信为了保护善光寺的本尊与宝物，将本尊与宝物供奉在越后国的直江津市（现新潟县上越市北部）的十念寺（现名称改为浜善光寺）。各种传说的说法都不同，而且也没有确定的文献记载。
之后所供奉的本尊佛像曾被织田信长带到岐阜，又被丰臣秀吉带到京都，甚至还被德川家康转移到尾张。经由许多当代权势者的转移，最后终于在庆长2年（1598年）回归信浓，供奉于善光寺。
